В 1959 году он начал работать в "Toei Douga". С самого начала Такахата стал режиссером. Первый их совместный с Миядзаки проект - полнометражный фильм "Похождения солнечного принца Холса" [Taiyo no Ouji Horus no Daibouken] (1968), главным художником которого был их учитель - Мори Ясудзи. В дальнейшем все свои работы Такахата делал в сотрудничестве с Миядзаки.

В 1970-е годы Такахата на студиях "Nippon Animation" и "TMS" сделал как режиссер такие сериалы, как "Люпен III" [Lupin III] (1971-1972) - режиссура совместно с Миядзаки, "Хейди - девочка Альп" [Alps no Shoujo Heidi] (1974), "3000 лиг в поисках матери" [Haha wo Tazunete Sanzen-Ri] (1976), "Рыжеволосая Энн" [Akage no Anne] (1979) - сериалы по мотивам классических европейских детских книг, а также короткометражное аниме "Большая панда и маленькая панда" [Pandakopanda] (1972) по идее и сценарию Миядзаки.

В 1981 году Такахата на аниме-студии "Oh Production" поставил полнометражное аниме "Виолончелист Госю" [Sero Hiki no Goushu] по мотивам книги известного японского писателя первой половины XX века Миядзавы Кэндзи. Этот фильм считается одной из лучших экранизаций книг Миядзавы.

В том же 1981 году Такахата создал полнометражный фильм "Пацанка Тиэ" [Jarinko Chie] по мотивам популярной комедийной манги Харуки Эцуми. В том же году Такахата стал главным режиссером ТВ-сериала по мотивам этой манги.

Когда компания "Tokuma Shoten" предложила Миядзаки экранизировать "Навсикаю из Долины Ветров", тот поставил условие, что Такахата должен быть продюсером фильма. Так Такахата стал частью команды, впоследствии создавшей "Studio Ghibli".

Как режиссер, Такахата снял вместе с Миядзаки еще четыре фильма - "Могила светлячков", "Сочащиеся воспоминания", "Война тануки в периоды Хэйсэй и Помпоко".

Его последний фильм "Чирик-чирик, наши соседи - семья Ямада" - пример совершенно необычного использования компьютерной графики в сочетании с "примитивным" стилем газетного комикса.

В настоящее время Такахата возглавляет "Studio Ghibli".

Как и Миядзаки, Такахата - представитель школы аниме-реализма, но его фильмы более лиричны и трагичны, чем фильмы Миядзаки. Такахата не так жизнерадостен, его фильмы отражают сложные противоречия жизни, и не всегда кончаются счастливо.